La historia comienza cuando un bufón, Dhoulmagus, llega al Castillo de Trodain y roba el cetro del rey. Después usa su poder para transformar al soberano en un trol, a la princesa en un caballo y a los habitantes del castillo en plantas. El único en librarse de esta calamidad es un guardia del castillo que consigue librarse de la maldición y ahora debe ponerse las pilas para salvar el reino que ha jurado proteger. Para recuperar el cetro y devolver Trodain a la normalidad, el héroe deberá viajar por el reino y reclutar aliados siguiendo el rastro de destrucción que Dhoulmagus deja a su paso.

Los veteranos de la serie, así como los novatos, podrán disfrutar de escenas cinemáticas interpretadas por actores de doblaje y nuevos añadidos, entre los que destacan misiones y mazmorras extra, además de un nuevo final alternativo. Aquellos familiarizados con el juego encontrarán que algunos elementos se han simplificado. Ahora, los aventureros con prisas ya no tienen que correr en busca de una iglesia para guardar la partida gracias a la nueva función Quick-Save, que permite guardar la partida y salir del juego en cualquier momento. Y gracias a la nueva función "Speed Up", la lucha contra los enemigos es mucho más rápida, permitiendo pasar por los combates mucho más rápido. Quienes quieran conservar recuerdos de sus aventuras en pos de la pacificación del reino, se encontrarán con que ahora es mucho más fácil que antes: en cualquier momento, excepto combates y escenas cinemáticas, se podrá pausar la acción y tomar una foto que podrá personalizarse con marcos, pegatinas o filtros.

Welcome to Dragon Quest VIII